Prințesa s-a născut la Pavlovsk, pe 24 aprilie 1906, și a fost cea mai mică dintre cei nouă copii ai Marelui Duce Constantin Constantinovici, poet respectat şi văr al țarului Nicolae al II-lea, și ai Elisabetei Mavrikievna. Nașii ei au fost fratele mai mare, Constantin Constantinovici, și împărăteasa Alexandra Feodorovna.
Mica ducesă avea opt ani când a izbucnit Primul Război Mondial și se afla cu părinții în Germania, în vizită la rudele materne din Altenburg. Datorită intervenției kaiserinei Augusta Viktoria din Schleswig-Holstein, familiei i s-a permis să se întoarcă în Rusia, dar decizia nu a fost deloc inspirată. Fraţii mai mari ai Verei au fost înrolaţi imediat în armată, iar Oleg, preferatul ei, a fost ucis pe câmpul de luptă.
În anul următor, tatăl ei a murit în urma unui atac de cord chiar în prezența micii ducese. După moartea Marelui Duce în 1916, Vera s-a mutat împreună cu mama și un frate mai mic, George, la Palatul de Marmură din Sankt Petersburg. În timpul guvernării de după Revoluția din octombrie, familia a fost obligată să se întoarcă la Pavlovsk, unde a trăit în sărăcie. Mama a fost nevoită să-și vândă bijuteriile pentru a le asigura copiilor traiul de zi cu zi.
În timpul Revoluției bolșevice, patru dintre frații Verei au fost arestaţi, dintre ei doar prințul Gabriel fiind eliberat în cele din urmă, în timp ce ceilalţi trei – Ivan, Constantin și Igor – au fost uciși la Alapaevsk în iulie 1918.
Inițial, Marea Ducesă Elisabeta Mavrikievna nu a vrut să părăsească țara natală, amintindu-și mereu cuvintele răposatului ei soț: “Dacă Rusia are nevoie, e de datoria Romanovilor să o ajute”. Cu toate acestea, pentru că situația devenea din ce în ce mai critică, a acceptat oferta făcută de prietena ei, Victoria de Baden, soția regelui Gustaf al V-lea al Suediei, de a se stabili în regat.
În octombrie 1918, prințesa Vera, care avea doisprezece ani, mama și fratele ei, George, și câţiva dintre copiii orfani ai fraţilor mai mari s-au îmbarcat pe nava suedeză Ångermanland şi au ajuns la Stockholm.
Familia a locuit în următorii doi ani în Suedia, mai întâi la Stockholm, apoi la Saltsjöbaden, dar în 1920 s-a mutat la Bruxelles, unde viața era mai ieftină. În cele din urmă, unchiul Verei, ducele Ernest al II-lea din Saxe-Altenburg i-a invitat să stea în Germania. S-au instalat într-un castel de lângă Leipzig, în micul oraș Altenburg, unde mama ei a murit de cancer pe 24 martie 1927. Rămasă fără posibilități materiale, Vera Constantinovna s-a mutat în Bavaria, apoi la Londra, împreună cu fratele ei, iar când acesta a plecat în Statele Unite, s-a întors în Atlenburg, unde a trăit pentru următorii ani.
Prințul George a murit în New York în 1938, iar Vera a trăit în Germania în timpul celui de-al Doilea Război Mondial, lucrând ca traducătoare într-o tabără pentru prizonierii de război, dar, pentru că încercase să-i ajute pe deținuți, oficialii germani au concediat-o.
La începutul anului 1945, trupele americane au ajuns la Altenburg și, auzind că, potrivit Conferinței de la Potsdam, orașul urma să facă parte din zona de ocupație sovietică, prințesa a fugit pe jos, împreună cu vărul ei, prințul Ernst-Friedrich Saxe-Altenburg, parcurgând 240 de kilometri în 12 zile. Vera s-a stabilit la Hamburg şi până în 1949 a lucrat ca traducătoare la filiala britanică a Crucii Roșii. În tot acest timp a refuzat să-și asume protecția oferită de diverse țări europene sau vreo altă cetăţenie, considerându-se rusoaică. “Nu am părăsit Rusia”, a declarat la un moment dat, “ci Rusia m-a părăsit pe mine”.
În 1951, ducesa s-a mutat în Statele Unite, unde a lucrat pentru Fundația Tolstoi, care oferea ajutor emigranților ruși aflați în dificultate. În următoarele decenii a locuit la New York și a fost foarte activă în organizațiile de caritate, fiind inclusiv voluntar la Fondul de Asistență al Bisericii Ortodoxe Ruse din afara Rusiei. Prințesa s-a retras din viaţa publică în aprilie 1971, dar a păstrat vie aura istoriei trăite, fiind ultimul membru supraviețuitor al familiei sale care îşi putea aminti splendoarea Rusiei imperiale.
Vera Constantinovna a murit în casa de îngrijire a persoanelor vârstnice din Valley Cottage din New York, pe care o susţinea financiar Fundația Tolstoi, pe 11 ianuarie 2001, la vârsta de 95 de ani, şi a fost înmormântată lângă fratele ei, prințul George, la cimitirul Mănăstirii Ortodoxe Ruse din New York.
